En las temporadas 1965-66 y 1966-67 el Athletic logró alcanzar la final de Copa, pero en ambas ocasiones salió derrotado; no fue hasta 1969 cuando el Athletic volvió a proclamarse campeón de Copa. Por otra parte, en diciembre de 1940, la Real Federación Española de Fútbol emitió una circular en la que ordenaba a los clubes la eliminación de todo extranjerismo antes del 1 de febrero de 1941. Desde entonces y hasta julio de 1972, año en que se derogó el Decreto-Ley de 1940, el nombre oficial pasó a ser Atlético de Bilbao. No fue hasta 1921, cuando volvió a ganar un nuevo campeonato de Copa. Este equipo logró hacerse con el campeonato de Liga en la temporada 1942-43, además de ganar la Copa del Generalísimo durante tres años consecutivos; en 1943, 1944 y 1945 respectivamente. El último campeonato ganado por esta generación fue la Copa del Generalísimo de 1950, en la que Telmo Zarra logró el récord de ser el jugador que más goles ha marcado en una final copera, tras haber anotado cuatro tantos (tres de ellos en la prórroga).
En esa temporada, el Athletic también aspiró a ganar la Liga y además llegó a la final de la Copa del Rey, pero al final terminó con las manos vacías, al ser derrotado en la tanda de penaltis por el Betis. También fue subcampeón de Liga en las temporadas 1940-41, 1946-47 y 1951-52, y de Copa en los años 1942, 1949 y 1953. Cabe destacar los seis Trofeos Pichichi conseguidos por Zarra durante este tiempo. Tras quedar subcampeón de Liga en la temporada 1969-70, se alzó con el título de Copa de 1972-73 y, en la temporada 1976-77, logró llegar a la final de la Copa de la UEFA tras eliminar a equipos como el A. C. Milan, el F. C. Barcelona o el Borussia Mönchengladbach. Yo la definiría como el gabinete de curiosidades y objetos insólitos de Bilbao», apunta Iñaki, uno de los dueños, un hombre amable y auténtico. Posteriormente, en marzo de 2012, los dos clubes se vieron envueltos en una nueva polémica, tras un partido en el que los jugadores del Athletic tuvieron que soportar lanzamientos de objetos por parte de los aficionados navarros, e incluso uno de los jugadores, Andoni Iraola, resultó alcanzado por uno de los objetos, provocándole un pequeño corte en el pómulo.
Este último había rechazado varias ofertas de clubes ingleses que le ofrecían un contrato profesional con muy buenas condiciones, sin embargo, prefirió quedarse en Bilbao. En los primeros años de vida del club, durante la década de 1900, el Athletic estaba formado mayoritariamente por jugadores locales y por los que incorporaba para sus partidos de Copa del Rey desde su sucursal de Madrid, además de jugadores ingleses residentes en Bilbao, del mismo modo que ocurría en la mayoría de los equipos españoles de la época. El Athletic logró formar un grupo sólido, con lo que forjó la que sería la «segunda delantera histórica» del club, formada por Iriondo, Venancio, Zarra, Panizo y Gaínza. En 1960, el Athletic vendió al veterano defensa Garay al F. C. Barcelona por 5’5 millones de pesetas, lo que supuso la primera venta millonaria de la historia del club. Este equipo pasaría a ser conocido en la historia del Athletic como «el equipo de los once aldeanos», ya que el presidente del club, Enrique Guzmán, durante la celebración del título gritó emocionado: «¡ Según la página oficial del club, disputó 89 partidos y marcó 83 goles, además de ganar cuatro títulos de Copa y cinco campeonatos regionales.
Un hito importante en la historia del Athletic, fue la final de Copa de 1958. En dicha ocasión, los “leones” se midieron al «Real Madrid de Di Stéfano», que llegaba siendo campeón de Liga y Copa de Europa. La década de 1920 finalizó con la creación del campeonato de liga en la temporada 1928-29. Este hecho coincidió con uno de los momentos más dulces de la historia del Athletic, que durante la década de 1930 ganó ocho títulos en seis años. Además, se produjo la renovación de una plantilla ya veterana, con la llegada de nuevas promesas que harían historia con el Athletic. El campeonato de Liga se reanudó en la temporada 1939-40, y el Athletic se vio obligado a rehacer el equipo casi en su totalidad, ya que solo pudo disponer de siete de los jugadores que formaban parte de la plantilla anterior a la guerra: Oceja, Zabala, Gorostiza, Elices, Urra, Gárate y Unamuno.
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