Un hito importante en la historia del Athletic, fue la final de Copa de 1958. En dicha ocasión, los “leones” se midieron al «Real Madrid de Di Stéfano», que llegaba siendo campeón de Liga y Copa de Europa. En el panorama internacional, el club es uno de los clubes españoles que han participado en la Liga de Campeones de la UEFA, que ha disputado en una ocasión, y es el décimo club español con más presencias en competiciones europeas con catorce. En 1960, el Athletic vendió al veterano defensa Garay al F. C. Barcelona por 5’5 millones de pesetas, lo que supuso la primera venta millonaria de la historia del club. Con el dinero de esta venta se construyó en San Mamés la tribuna norte, bautizada como “Tribuna Garay” en honor al mítico jugador. Este equipo pasaría a ser conocido en la historia del Athletic como «el equipo de los once aldeanos», ya que el presidente del club, Enrique Guzmán, durante la celebración del título gritó emocionado: «¡ Sin embargo, la regla del gol visitante dio la victoria al equipo italiano, que se alzó con el título en el mismo San Mamés.
Iribar falló el último penalti, que dio la victoria a los béticos. La década de 1920 finalizó con la creación del campeonato de liga en la temporada 1928-29. Este hecho coincidió con uno de los momentos más dulces de la historia del Athletic, que durante la década de 1930 ganó ocho títulos en seis años. Durante los últimos años de la década de 1920, el Athletic fue reclutando a los mejores talentos del fútbol vizcaíno. En 1982, con motivo de la celebración de la Copa Mundial de Fútbol en España, se realizó la última gran remodelación del viejo San Mamés, que acogió varios partidos correspondientes a la fase de grupos. La deportividad fue la seña de identidad de esta cita futbolística en la que tan solo se tiraron penaltis para desempatar entre algunos de los contendientes que luchaban por pasar a la fase final del torneo. En esa temporada, el Athletic también aspiró a ganar la Liga y además llegó a la final de la Copa del Rey, pero al final terminó con las manos vacías, al ser derrotado en la tanda de penaltis por el Betis. Javier Clemente se hizo cargo del banquillo del Athletic en la temporada 1981-82. En esa temporada, Andoni Zubizarreta logró la titularidad como meta del Athletic, en detrimento de Andoni Cedrún, hijo del ex-guardameta Carmelo Cedrún.
El nuevo equipo estaba formado por jóvenes promesas provenientes del filial y de otros equipos vascos: en la portería Carmelo sucedió al laureado Lezama, el resto del equipo lo conformaban Garay, Orue, Canito, Mauri, Maguregui, Artetxe, Marcaida, Arieta, Uribe y Gaínza, único superviviente de la antigua delantera y capitán del equipo. En el partido de vuelta, el portero Carmelo se lesionó gravemente en la primera mitad, tras un duro golpe en la rodilla propinado por un rival. Sin embargo, las andanzas de este equipo se cortaron de golpe en 1936, año en el que estalló la Guerra civil española, hecho que obligó a suspender la liga durante tres temporadas. En 1922 llegó Fred Pentland, procedente del Racing de Santander, logrando dos Campeonatos Regionales (1923 y 1924) y la Copa de 1923 en tres temporadas. En las temporadas 1965-66 y 1966-67 el Athletic logró alcanzar la final de Copa, pero en ambas ocasiones salió derrotado; no fue hasta 1969 cuando el Athletic volvió a proclamarse campeón de Copa. También fue subcampeón de Liga en las temporadas 1940-41, 1946-47 y 1951-52, y de Copa en los años 1942, 1949 y 1953. Cabe destacar los seis Trofeos Pichichi conseguidos por Zarra durante este tiempo.
La década de los años ochenta comenzó con la retirada definitiva de la portería de José Ángel Iribar, habiendo jugado 620 partidos con el Athletic y 49 con la selección española. El 23 de septiembre de 1962, hizo su debut un nuevo guardameta que daría mucho que hablar en los próximos años; José Ángel Iribar. Su puesto en la portería lo ocupó Lezama, un jovencísimo guardameta que inició su carrera deportiva en Inglaterra, al jugar para el Southampton F.C. Poco después, la carrera futbolística de Javier Clemente se vio truncada, debido a una entrada perpetrada por Marañón, jugador del C. E. Sabadell, de la cual “el rubio de Barakaldo” no logró recuperarse. Poco después, el 1 de marzo de 1922, falleció a causa del tifus, cuando apenas contaba con 29 años de edad. La primera equipación aunque característica, cambia un poco respecto a las del pasado, sobre todo por el grosor de la rayas y por la originalidad del cuello y mangas, que incorporan una parte interior de color negro con remate en blanco. Pero tampoco es verdad el todo, ya que no bebemos el exceso, aunque cada cuerpo es un mundo.
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