En 1922 llegó Fred Pentland, procedente del Racing de Santander, logrando dos Campeonatos Regionales (1923 y 1924) y la Copa de 1923 en tres temporadas. El 21 de agosto de ese mismo año, se procedió a su inauguración, con un partido amistoso entre el Athletic y el Racing Club de Irún, que terminó con el resultado de empate a un gol. “Pichichi” fue el encargado de anotar el primer gol de la historia de San Mamés. Sí consiguió buenos resultados en la Copa, donde tras eliminar al F. C. Barcelona en cuartos de final -con un ajustado remate de cabeza de Iñaki Williams en el último minuto- y al Granada C. F. en semifinales -gracias a un gol decisivo de Yuri-, accedió a su 38.ª final del torneo contra su eterno rival, la Real Sociedad. En la primavera de 1902 se disputó un torneo nacional de football para celebrar la mayoría de edad del rey Alfonso XIII. En 1911, al ser el vigente campeón, al club le correspondía organizar la siguiente edición de la Copa del Rey.
Este trofeo se bautizó con el nombre de Copa de la Coronación, y está considerado como el precursor de la Copa del Rey. Las dimensiones de este campo de fútbol se amoldaban mejor al número de aficionados e introdujo novedades tan importantes entonces como una tribuna cubierta para los aficionados, una preferencia (dos filas de bancos corridos por delante de la tribuna), y una general (el resto del rectángulo de juego ocupado por espectadores a pie). Es un club ganador, con carácter, con personalidad, de entre los grandes de la Liga Española de Fútbol. Un suceso que corrobora este hecho fue cuando el por entonces entrenador del Athletic, Ferdinand Daučík, presenció un partido entre alumnos de la Universidad de Deusto y la Facultad de Económicas; entre ellos jugaba Miguel Jones, un talentoso jugador de nacionalidad española y de raza negra al que Daučík intentó fichar para el Athletic, pero el club rojiblanco desestimó su fichaje por no ser originario de Vizcaya. Sin embargo, deportivamente siguió existiendo vinculación entre los dos equipos, y el conjunto vizcaíno continuó convocando a los jugadores del Athletic Club de Madrid para que disputaran bajo su enseña el Campeonato de España. Habían pasado varios años desde la fundación del club y al Athletic se le empezó a quedar pequeño el campo de Lamiaco.
La década de 1920 finalizó con la creación del campeonato de liga en la temporada 1928-29. Este hecho coincidió con uno de los momentos más dulces de la historia del Athletic, que durante la década de 1930 ganó ocho títulos en seis años. También llevó al Athletic a disputar la Liga de Campeones en la temporada 2014-15, tras 16 años sin lograrlo. Durante los últimos años de la década de 1920, el Athletic fue reclutando a los mejores talentos del fútbol vizcaíno. Es un club peculiar, pues sus jugadores deben ser de origen vasco, ya sean nacidos o formados en el fútbol del País Vasco, una tradición que se mantiene desde 1912, reflejo del carácter de este club ganador. Ya en la década de 1950, cuando comenzaron a llegar los primeros jugadores extranjeros a la liga española, el Athletic siguió fiel a su tradición de jugar exclusivamente con jugadores vizcaínos. Tras superar una dura crisis institucional, que casi le cuesta su disolución, el Athletic debutó, ese mismo año, en la recién creada Copa del Rey, proclamándose campeón, camisetas futbol baratas título que repitió al año siguiente.
Un año más tarde, en 1940, Gorostiza fichó por el Valencia. De este equipo destaca la popularmente conocida como «primera delantera histórica» del Athletic, formada por Lafuente, Iraragorri, Bata (ganador del Trofeo Pichichi en 1930-31), Chirri II y Gorostiza (ganador del Trofeo Pichichi en 1929-30 y 1931-32). Con Blasco como guardameta, ganador del Trofeo Zamora en tres ocasiones (1929-30, 1933-34 y 1935-36). Si bien estos premios no se instauraron hasta años después, les fueron concedidos con posteridad como acto de reconocimiento. En la temporada 1982-83, el Bilbao Athletic logró el ascenso a Segunda División, con un equipo plagado de jugadores que posteriormente darían el salto al primer equipo, como Julio y Patxi Salinas, Genar Andrinua y Joseba Agirre. Su peor actuación se registró en la temporada 2006-07 cuando finalizó en decimoséptimo puesto, a un punto del descenso. No obstante, a comienzos de diciembre y tras 14 jornadas de liga celebradas, la junta gestora que dirigía temporalmente el club con motivo de las elecciones a la presidencia, decidió rescindir el contrato de Berizzo debido a los malos resultados cosechados por el equipo, con una única victoria, que lo había llevado a encontrarse en puestos de descenso con tan solo once puntos.