Sin embargo, debido a la gran cantidad de partidos y a las pocas rotaciones realizadas por Bielsa, el equipo llegó al final de temporada con un gran desgaste físico, lo cual perjudicó al equipo en la recta final de la temporada, que perdió las dos finales por sendas goleadas (3-0 contra el Atlético de Madrid en la Liga Europa, y el mismo desenlace en la final de Copa ante el F. C. Barcelona). Y en la Copa del Rey volvió a llegar hasta semifinales, cayendo de forma dolorosa en los penaltis ante el Real Betis, que posteriormente se proclamó campeón. Disolvió la ya veterana «segunda delantera histórica» y logró conformar un equipo joven que pronto se proclamó campeón. Era un crecimiento justificado, ya que en 1910, luciendo ya camiseta rojiblanca, el Athletic volvió a proclamarse campeón de Copa tras varios años de sequía, repitiendo el mismo éxito al año siguiente.
El éxito de la primera edición de la Copa desembocó en la creación por parte de estudiantes vascos en Madrid, como Enrique Allende y Ricardo de Gondra del Athletic Club (sucursal de Madrid), si bien funcionaron como entidades distintas, con presidentes y asambleas generales propias. El 20 de febrero de 1907, el Athletic Club de Madrid se inscribió en el Registro de Asociaciones, obteniendo una personalidad jurídica propia y diferenciada de la del Athletic Club, por lo que dejó de ser una sucursal a nivel societario. Otros jugadores que formaban parte de la alineación titular eran Celaya, Bertol, Arqueta, Mieza, Nando y el prometedor portero Echevarría, ganador de un Trofeo Zamora en la temporada 1940-41, quien se retiró prematuramente en 1942 debido a una tuberculosis. Los jugadores con dorsales superiores al 25 son, a todos los efectos, jugadores del Bilbao Athletic, y como tales, podrán compaginar partidos con el primer y segundo equipo. El Athletic jugó 48 partidos en Jolaseta como local. Las dimensiones de este campo de fútbol se amoldaban mejor al número de aficionados e introdujo novedades tan importantes entonces como una tribuna cubierta para los aficionados, una preferencia (dos filas de bancos corridos por delante de la tribuna), y una general (el resto del rectángulo de juego ocupado por espectadores a pie).
Es un club peculiar, pues sus jugadores deben ser de origen vasco, ya sean nacidos o formados en el fútbol del País Vasco, una tradición que se mantiene desde 1912, reflejo del carácter de este club ganador. Esta filosofía no tiene ninguna validez legal, con lo que no llega más allá de ser una tradición adoptada por el club. Recientes apariciones de nuevas crónicas de principio de siglo hacen referencia a que el club poseía en 1903 no solo su sección principal, la del fútbol, sino que contaba además con una dedicada al ciclismo. El proceso se hizo oficial en la Asamblea General de Socios del Athletic Club de Madrid el 4 de octubre de 1924, en el cual el club madrileño reformó completamente los estatutos y reglamentos, eliminando toda mención a la dependencia con el club bilbaíno. Por otra parte, en diciembre de 1940, la Real Federación Española de Fútbol emitió una circular en la que ordenaba a los clubes la eliminación de todo extranjerismo antes del 1 de febrero de 1941. Desde entonces y hasta julio de 1972, año en que se derogó el Decreto-Ley de 1940, el nombre oficial pasó a ser Atlético de Bilbao. La propiedad del recinto es de San Mames Barría S. L., compuesta por cinco socios, entre los que se encuentran el Athletic Club (23,58 %), el Gobierno Vasco (23,58 %), Kutxabank (23,58 %) la Diputación Foral de Vizcaya (23,58 %) y el Ayuntamiento de Bilbao (5,68 %), existiendo, por lo tanto, una mayoría de capital público, si bien el Athletic tiene derechos para su utilización, debiendo compartirlo para otros usos municipales como se dirá, u otros eventos deportivos al margen del Athletic Club.
Según la página oficial del club, disputó 89 partidos y marcó 83 goles, además de ganar cuatro títulos de Copa y cinco campeonatos regionales. En calidad de visitante, el Athletic enlazó una racha de cinco temporadas consecutivas ganando entre las temporadas 1934-35 y 1949-50. En cambio, entre las temporadas 1968-69 y 1981-82, el Athletic fue incapaz de evitar la derrota como visitante durante 14 años consecutivos. Con William Barnes en el banquillo, el equipo del Athletic lo formaban los siguientes jugadores: Ibarreche bajo los palos, Solaun y Hurtado formando una férrea defensa, la tenacidad de Eguía, el coloso José María Belauste, que imponía su presencia en el centro del campo al igual que su hermano Ramón, y la inquietante delantera formada por Iceta, Germán, Apón, Zuazo y Rafael Moreno “Pichichi”. El que más partidos disputó con el club fue José Ángel Iribar, bilbao camiseta con 614 en 18 temporadas. Asimismo, era habitual que en los partidos de la Copa del Rey, el Athletic alinease a jugadores de la sucursal de Madrid. Sin embargo, deportivamente siguió existiendo vinculación entre los dos equipos, y el conjunto vizcaíno continuó convocando a los jugadores del Athletic Club de Madrid para que disputaran bajo su enseña el Campeonato de España.