De nuevo, tras una segunda vuelta espectacular, con once victorias, finalizaron en séptima posición, lo que les dio acceso a la fase previa de la Liga Europa de la UEFA 2017-18. El 24 de mayo, el Kuko Ziganda se convirtió en nuevo entrenador del conjunto bilbaíno, tras la marcha de Ernesto Valverde al F. C. Barcelona. Posteriormente, la UEFA sancionó al club ruso por los incidentes acontecidos aquel día. Tras el partido se realizó un sencillo acto de homenaje al estadio, que aún fue testigo de otros dos encuentros más antes de su cierre y posterior demolición; el domingo 2 de junio el Bilbao Athletic disputó el play-off de ascenso a Segunda División, mientras que el día 5 del mismo mes tuvo lugar el partido de homenaje a San Mamés, athletic camiseta que enfrentó al Athletic contra la selección de Vizcaya. Destacaron las cinco victorias consecutivas conseguidas en esta segunda vuelta, incluida la victoria ante el Real Madrid C. F. en San Mamés por 1-0, con un golazo de cabeza de Aritz Aduriz. Sí consiguió buenos resultados en la Copa, donde tras eliminar al F. C. Barcelona en cuartos de final -con un ajustado remate de cabeza de Iñaki Williams en el último minuto- y al Granada C. F. en semifinales -gracias a un gol decisivo de Yuri-, accedió a su 38.ª final del torneo contra su eterno rival, la Real Sociedad.
Antes de esto, el Athletic se vio obligado a jugar el primer partido de Liga como local en Anoeta, donde derrotó al C. A. Osasuna por 2-0. Desde el principio de la temporada el Athletic comenzó con buen pie, el buen nivel mostrado por el equipo y la regularidad durante todo el campeonato le valieron para terminar en cuarta posición -a falta de dos jornadas- y lograr así la clasificación para el play-off de la Liga de Campeones, torneo que el club bilbaíno no disputaba desde 1998. Además, el Athletic batió su récord de puntos en Liga, al alcanzar la meritoria cifra de 70, quedándose a un punto de igualar la mejor marca histórica de un cuarto clasificado, conseguida en la temporada 2003-04 por el Real Madrid C. F. De esta Liga destaca también la victoria ante el F. C. Barcelona en el nuevo San Mamés (1-0), cosa que no ocurría desde la campaña 2005-06, con Clemente en el banquillo. La junta puso al frente del banquillo al entrenador del filial, Gaizka Garitano, que debutó con victoria en la vuelta de los dieciseisavos de final de la Copa del Rey contra la S. D. Huesca (0-4). El técnico vizcaíno decidió apostar por un bloque sólido en defensa y colocar en punta de ataque al veloz Iñaki Williams, algo que dio rédito desde el primer momento.
Como veranos anteriores, las únicas incorporaciones vinieron de jugadores del filial, en este caso, Gaizka Larrazabal -hijo del exfutbolista Aitor Larrazabal- y Asier Villalibre, máximo goleador de Segunda B. También hubo otros jugadores que alternaron el primer equipo con el filial, caso de Oihan Sancet y Dani Vivian. A pesar de ello la junta directiva se mostró firme y siguió apostando por él hasta que, a finales de diciembre, tras una derrota ante la Real Sociedad en San Mamés, el presidente Aitor Elizegi cesó al entrenador y puso en su lugar a Marcelino García Toral. A pesar de ello fue destituido por discrepancias con el presidente, Fernando Lamikiz. Debido a ello la final fue aplazada a la espera de nuevos acontecimientos. Durante la campaña los rojiblancos lograron alcanzar por segunda vez consecutiva la final de la Copa del Rey, que nuevamente le tocó disputar contra el equipo catalán. Durante esa temporada, el conjunto bilbaíno fue protagonista en el mercado invernal, ya que el Manchester City de Pep Guardiola abonó los 65 millones de la cláusula de rescisión de Aymeric Laporte. En julio de 2014, el Manchester United F. C. pagó la cláusula de 36 millones de Ander Herrera, y el Athletic perdió a uno de sus jugadores más importantes.
Unos días después, el traspaso de Álex Berenguer al Torino incluyó una cláusula en la que, en caso de un futuro traspaso al club rojiblanco, el club navarro recibiría una compensación económica de 1,5 millones de euros. En 1998 y con motivo del centenario, el diario El Correo editó un CD que contenía tres temas; el primero, una nueva y perfeccionada versión del himno del Athletic, que, aunque no cambiaba demasiado el original, mejoraba la música y la calidad de sonido. En la Copa, el Athletic volvió a llegar a otra final tres años después, tras eliminar a CD Alcoyano, Celta de Vigo, Málaga y Espanyol. El 16 de septiembre de 2013 se jugó el primer partido en el estadio de San Mamés, un partido de Liga contra el R. C. Celta de Vigo que terminó con el resultado de 3-2 a favor de los locales. El partido de ida se jugó en el Estadio San Paolo, donde el Athletic logró sacar un empate valioso (1-1). En el partido de vuelta, que se disputó en un San Mamés a reventar, comenzó adelantándose el Nápoles por medio de Marek Hamšík, pero posteriormente el Athletic logró darle la vuelta al encuentro y terminó imponiéndose por 3-1, con dos goles de Aritz Aduriz y uno de Ibai Gómez.